Один из самых известных писателей, автор более двухсот различных публикаций (37 книг, 63 статьи, 121 перевод) и множества незавершённых работ. Наиболее известен как автор классических произведений «высокого фэнтези»: «Хоббит, или Туда и обратно», «Властелин колец» и «Сильмариллион». Эти книги породили сотни переводов, подражаний и продолжений и стали заметным явлением культуры XX века.
Толкин занимал должности профессора Кафедры англосаксонского языка имени Роулинсона и Босуорта в Пемброк-колледже Оксфордского университета (1925—1945), Кафедры английского языка и литературы имени Мертона в Мертон-колледже Оксфордского университета (1945—1959). Вместе с близким другом К. С. Льюисом состоял в неформальном литературоведческом обществе «Инклинги». 28 марта 1972 года был произведён в степень командора ордена Британской империи (СВЕ) королевой Елизаветой II.
После смерти Толкина его сын Кристофер выпустил несколько произведений, основанных на обширном корпусе заметок и неизданных рукописей отца, в том числе «Сильмариллион». Эта книга вместе с «Хоббитом» и «Властелином колец» составляет единое собрание сказок, стихов, историй, искусственных языков и литературных эссе о вымышленном мире под названием Арда и его части Средиземье. В 1951—1955 годах для обозначения большей части этого собрания Толкин использовал слово «легендариум». Многие авторы писали произведения в жанре фэнтези и до Толкина, однако из-за большой популярности и сильного влияния на жанр многие называют Толкина «отцом» современной фэнтези-литературы, подразумевая, главным образом, «высокое фэнтези».
В 2008 году британская газета The Times поставила его на шестое место в списке «50 величайших британских писателей с 1945 года». В 2009 году американский журнал Forbes назвал его пятым в числе умерших знаменитостей с самым большим доходом.